Bacterias asociadas al Zn

Scientific Reports volumen 13, número de artículo: 12606 (2023) Citar este artículo

Detalles de métricas

Para identificar bacterias adaptadas a metales equipadas con rasgos que influyen positivamente en el crecimiento de dos especies de plantas hiperacumuladoras, Arabidopsis arenosa y Arabidopsis halleri, aislamos bacterias que habitan la rizosfera y los tejidos vegetativos (raíces, hojas basales y del tallo) de plantas que crecen en dos viejos Zn-Pb-Cd. montones de desechos en Bolesław y Bukowno (sur de Polonia), y caracterizaron sus rasgos potenciales de promoción del crecimiento vegetal (PGP), así como determinaron concentraciones de metales en la rizosfera y los tejidos vegetales. Para determinar la posición taxonómica de 144 aislados bacterianos, se utilizó la secuenciación de 16S rDNA Sanger. Se realizó una caracterización metabólica de las cepas aisladas in vitro mediante pruebas de PGP. A. arenosa y A. halleri acumulan altas cantidades de Zn en sus tejidos, especialmente en las hojas del tallo. Entre un total de 22 taxones bacterianos identificados, el nivel más alto de diversidad taxonómica (H' = 2,01) se reveló en los endófitos de las hojas basales de A. halleri originarios del área de vertederos de Bukowno. El 96, 98, 99 y 98% de las cepas investigadas mostraron tolerancia a Cd, Zn, Pb y Cu, respectivamente. Generalmente, porcentajes más altos de bacterias podrían sintetizar auxinas, sideróforos y acetoína, así como solubilizar fosfato. Nueve de las cepas bacterianas originadas en montones de desechos fueron tolerantes a metales tóxicos, mostraron rasgos de PGP in vitro y son candidatas potenciales para la biorremediación.

Las actividades antropogénicas relacionadas con la liberación de metales han contribuido en gran medida a la contaminación ambiental a escala mundial1. Los metales como elementos no degradables sólo pueden transformarse en formas químicas de toxicidad y/o movilidad alteradas. Pueden entrar en las cadenas alimentarias y causar toxicidad a los organismos2. La implementación de diversos métodos físicos de remediación, como excavación de suelos y rellenos de terrenos, lavado de suelos, electrorremediación, vitrificación y tratamientos químicos como precipitación, lixiviación, extracción, intercambio iónico, encapsulación o inmovilización, generalmente resultan en una reducción de la reactividad del metal, pero a menudo producen subproductos3,4. Los métodos de remediación fisicoquímica tienen efectos negativos sobre la vida microbiana, así como sobre varios parámetros del suelo, como el pH, la arcilla y la materia orgánica5,6. Tampoco pueden aplicarse a gran escala, ya que generalmente son demasiado caros y su aceptación pública es baja3. Como alternativa, se han propuesto estrategias basadas en plantas (a menudo denominadas 'fitorremediación') como métodos más ecológicos para la restauración de suelos degradados7,8,9. Las plantas que evitan la toxicidad de los metales almacenando iones metálicos en sus tejidos subterráneos se utilizan como fitoestabilizadores, mientras que las plantas que acumulan metales en los tejidos aéreos se pueden aplicar como fitoextractores10. Cuando una planta fitoextractora absorbe metales del suelo y alcanza ciertas concentraciones umbral de metales en las hojas, se clasifica como hiperacumuladora11. Actualmente se han descrito más de 500 hiperacumuladores de metales; la mayoría de ellos son metalófitos obligados restringidos a suelos metalíferos, mientras que un grupo más pequeño incluye hiperacumuladores facultativos que habitan tanto en suelos metalíferos como no metalíferos12,13. A pesar de un amplio conocimiento sobre los mecanismos de adaptación de los metalófitos, está claro que utilizar dichas plantas sólo para fitoextracción no es económicamente viable debido a su tasa de crecimiento generalmente baja y su limitada producción de biomasa14,15. Recientemente se ha demostrado que el uso combinado de plantas con microorganismos específicos puede aumentar sustancialmente la eficiencia de la remediación, tanto de contaminantes orgánicos como de metales16,17,18,19. Los endófitos de las plantas pueden aliviar varios tipos de estrés, por ejemplo, salinidad20, sequía21, estrés osmótico22, temperatura23 y toxicidad de metales24,25,26,27. Sánchez-López et al.28, por ejemplo, demostraron que Mmethylobacterium sp. La cepa Cp3 aislada de semillas de Crotolaria pumila que crecen en suelos contaminados con Zn mostró en pruebas in vitro múltiples rasgos que pueden tener un efecto beneficioso sobre el crecimiento de las plantas y, por lo tanto, pueden ser potencialmente útiles en la fitorremediación. Los microbios en condiciones de estrés por metales pueden interactuar con iones directamente29,30,31 o pueden influir beneficiosamente en la aptitud de sus plantas hospedantes, incluidas aquellas que acumulan metales tóxicos en sus tejidos, reduciendo la toxicidad de los metales32,33,34,35. El conocimiento sobre cepas bacterianas potencialmente útiles en la remediación de suelos contaminados con metales es de gran importancia.

Los montones de desechos de aproximadamente 100 años de antigüedad en Bolesław y Bukowno, en el sur de Polonia, son depósitos post-minería que contienen altas concentraciones de metales (50.000 y 20.159 mg Zn kg-1; 5000 y 35 mg Pb kg-1; 500 y 18 mg Cd kg-1). 1 respectivamente)36, que superan significativamente las concentraciones de metales permisibles propuestas por la OMS: 50 mg Zn kg−1, 85 mg Pb kg−1, 0,8 mg Cd kg−137,38,39. Albergan un gran número de plantas y bacterias que se adaptaron a la toxicidad de los metales40,41,42,43. Por ejemplo, Arabidopsis halleri (L.) O'Kane y Al-Shehbaz (anteriormente Cardaminopsis halleri Hayek sl) y Arabidopsis arenosa (L.) Lawalrée (anteriormente Cardaminopsis arenosa (L.) Hayek sl), estrechamente relacionada, junto con los microorganismos asociados, son naturales. habitantes de estos vertederos. A halleri es un hiperacumulador de Zn44,45,46,47,48,49, investigado exhaustivamente, mientras que A. arenosa (berro de arena) se ha reconocido recientemente como hiperacumulador de Zn y Cd50. Se demostró que los endófitos de Trifolium repens L., que habitan en montones de desechos de calamina en el sur de Polonia, contribuyen significativamente al potencial de fitoestabilización de esta especie de planta36,51,52. Significativamente más endófitos de trébol blanco del origen del montón de desechos Zn-Pb-Cd que del de referencia se revelaron como tolerantes a los metales y capaces de sintetizar ACC-desaminasa, acetoína y sideróforos. Además, se propusieron dos cepas, Bacillus megaterium BolR EW3_A03 y Stenotrophomonas maltophilia BolN EW3_B03, como prometedoras para su aplicación en la fitoestabilización de áreas contaminadas con Zn, Pb o Cd36. Por lo tanto, parece probable que los hiperacumuladores A. halleri y A. arenosa, que crecen en montones de desechos de hace unos 100 años en el sur de Polonia, sean reservorios naturales de cepas bacterianas adaptadas equipadas con características que pueden ser beneficiosas para plantas que podrían tener potencial para Aplicación como herramienta de remediación. Para identificar cepas bacterianas adaptadas a metales equipadas con potenciales rasgos promotores del crecimiento vegetal, estudiamos las concentraciones de metales en suelos y plantas y las bacterias aisladas de la rizosfera y diferentes partes (raíces, rosetas/hojas basales y hojas del tallo) de A. halleri y A. arenosa crecen en los ya mencionados montones de desechos contaminados con Zn-Pb-Cd en Bolesław y Bukowno. La posición taxonómica de los aislados bacterianos se determinó mediante la secuenciación Sanger del gen 16S rRNA. También su potencial in vitro para sintetizar sideróforos, ácidos orgánicos, acetoína y ácido indol-3-acético (IAA, auxina), la actividad de la 1-aminociclopropano-1-carboxilato (ACC)-desaminasa (ACCD) y su capacidad para Se examinaron la solubilización de fosfato y la fijación de nitrógeno atmosférico.

El examen de 144 cepas bacterianas cultivables aisladas de tejidos vegetativos y rizosfera de A. arenosa y A. halleri reveló diferencias significativas en la diversidad de especies bacterianas dependiendo de la especie de planta huésped, el hábitat de la planta y el tipo de tejido. Para A. arenosa, el valor más alto del índice de diversidad de cepas (ISD = 100%) se encontró para los endófitos de las hojas del tallo de las plantas que crecieron en el área de referencia de Bolestraszyce, mientras que el valor más bajo (23%) se encontró para la raíz de A. arenosa. endófitos del área de Bolesław (Tabla 1). Para los endófitos de A. halleri, el valor más alto del índice de diversidad de cepas (89%) se observó en las hojas en roseta de las plantas que crecían en el vertedero de Bukowno, el valor más bajo (50%) en las hojas en roseta de las plantas que crecían en el vertedero de Bolesław ( Tabla 1). El índice de diversidad de cepas de las comunidades de rizosfera de A. arenosa y A. halleri estudiadas, excepto las bacterias de la rizosfera de A. arenosa de origen Bukowno (80%), fue del 100%. El índice de diversidad de Shannon (H') de la comunidad endófita de A. arenosa fue el más alto en las hojas en roseta de Bukowno (H' = 1,67), mientras que el nivel más bajo (H' = 0) se detectó para la comunidad endófita de las hojas del tallo de la zona de referencia de Bolestraszyce (Tabla 1). Ambas comunidades bacterianas de la rizosfera de A. halleri mostraron niveles significativamente más bajos de riqueza de cepas (H' = 1,09) en comparación con las comunidades de referencia y de montón de desechos de A. arenosa (Tabla 1).

El análisis del gen 16S rRNA reveló la diversidad de los microorganismos endofíticos y rizosféricos de A. arenosa y A. halleri. El 62 y 51% de los endófitos de A. arenosa y A. halleri pertenecían a Firmicutes, el 29 y 46,5% a Proteobacteria, y el 9 y 2,5% a Actinobacteria, respectivamente (Fig. 1A). El 62% de las cepas endofíticas de A. arenosa fueron Bacilos, las clases α- y β-Proteobacteria estuvieron representadas por aproximadamente el 2,5% de las cepas aisladas, las γ-Proteobacteria por el 24% y las Actinomycetia por el 9%. El 51% de los endófitos aislados de A halleri se clasificaron como Bacilos, 37% γ-Proteobacteria, 9,5% α-Proteobacteria y 2,5% Actinomycetia. Tanto en A. arenosa como en A. halleri, se encontró que los Bacillales eran el orden más abundante, los menos abundantes en A. arenosa fueron Burkholderiales (2,5%), Sphingomonadales (2,5%) y Corynebacteriales (2,5%), mientras que en A. halleri los miembros de Caulobacterales (2,5%), Hyphomicrobianes (2,5%) y Micrococcales (2,5%) mostraron las abundancias más bajas. Bacterias pertenecientes a los géneros Priestia sp. (32%), Bacillus sp. (24%) y Pseudomonas sp. (14%) se encontraron como endófitos dominantes de A. arenosa, mientras que en A. halleri los endófitos bacterianos predominantes fueron Bacillus sp. (37%), Pseudomonas sp. (16%) y Stenotrophomonas sp. (12%) (Figura 1A).

Taxonomía de cepas bacterianas aisladas de hojas de tallo, hojas en roseta y raíces (A), así como de la rizosfera (B) de A. arenosa (1) y A. halleri (2) que crecen en montones de desechos de Zn-Pb-Cd y referencia. área.

Entre 21 cepas bacterianas aisladas de la rizosfera de A. arenosa (15 aislados) y A. halleri (6 aislados), el 95% de ellas eran Proteobacterias, mientras que el 5% eran Firmicutes. Los miembros de la clase Bacilli, representados por el 5% de las bacterias de la rizosfera aisladas, eran miembros de Bacillales y Bacillaceae. Casi el 95% de las γ-Proteobacteria pertenecían a los órdenes Pseudomonadales (29%), Enterobacterales (43%) y Xanthomonadales (23%), y eran miembros de las familias Pseudomonadaceae (29%), Enterobacteriaceae (33%), Xanthomonadaceae. (23%), Erwiniaceae (5%) y Yersiniaceae (5%). Los endófitos de A. arenosa consistían en γ-Proteobacteria (93%) y Firmicutes (7%) (Fig. 1B). Las γ-Proteobacterias de la rizosfera de A. arenosa pertenecían a los órdenes Enterobacterales (46%), Pseudomonadales (27%) y Xanthomonadales (20%), y a las familias: Enterobacteriaceae (32%), Pseudomonadaceae (27%), Xanthomonadaceae. (20%), Yersiniaceae (7%) y Erwiniaceae (7%), mientras que las cepas pertenecientes a la clase Bacilli (7% de los habitantes de la rizosfera) eran miembros de Bacillales y familia de Bacillaceae. Todos los habitantes bacterianos cultivables de la rizosfera de A. halleri pertenecían a la clase γ-Proteobacteria (Fig. 1B). El 33% de ellos eran miembros del orden Enterobacterales y la familia Enterobacteriaceae, el 33% Pseudomonadales y Pseudomonadaceae, y el 33% eran miembros del orden Xanthomonadales y la familia Xanthomonadaceae (Fig. 1B).

El análisis de unión de vecinos del ADNr 16S de las bacterias cultivables mostró que su posición taxonómica difiere entre la especie de planta huésped, el tipo de tejido y el origen de la planta (Fig. 2). Por ejemplo, sólo en hojas en roseta de A. arenosa Paenibacillus sp. y Micrococcus sp. se encontraron, mientras que en las hojas del tallo Frigoribacterium sp. o Rhodococcus sp. fueron identificados (Fig. 3). En raíces de A. arenosa, Variovorax sp. se encontró, mientras que en su rizosfera Lelliottia sp. o Pantoea sp. fueron notados. Xantomonas sp. se encontró sólo en tejidos de A. arenosa procedentes de montones de desechos. A pesar de estas diferencias, también se identificaron taxones comunes en muestras de A. arenosa del vertedero y del área de referencia, es decir, Priestia sp. en hojas en roseta, hojas de tallo y raíces o Stenotrophomonas sp. en hojas en roseta y rizosfera.

Árbol filogenético de unión de vecinos basado en secuencias del gen 16S rRNA que muestra la relación de las cepas bacterianas endofíticas y rizosféricas estudiadas de A. arenosa y A. halleri y bacterias de referencia (GenBank). Los números en los asentimientos indican niveles de índice de arranque basados ​​en el análisis de 1000 conjuntos de datos remuestreados. La barra de escala indica el número de sustituciones por sitio. Los números de acceso se muestran entre paréntesis. Los taxones bacterianos propuestos como potencialmente útiles en biorremediación están marcados en rectángulos rojos.

Taxones bacterianos compartidos y específicos identificados como endófitos de hoja de roseta (A), hoja de tallo (B) y raíz (C) y rizosfera (D) habitantes de A. arenosa originarios de Zn-Pb-Cd Bolesław (BOL) y Bukowno (BUK) escombreras y la zona de referencia de Bolestraszyce (BCE).

En las hojas en roseta de A. halleri Brevundimonas sp., Sphingomonas sp., Neobacillus sp. o Mmethylobacterium sp. fueron identificadas, mientras que en las hojas de su tallo Stenotrophomonas sp. o Pseudomonas sp. fueron encontrados (Fig. 4). En las raíces de A. halleri Arthrobacter sp. o Serratia sp. fueron detectadas, mientras que en su rizosfera Lelliottia sp., Pseudomonas sp. o Stenotrophomonas sp. Sólo en tejidos de A. halleri Neobacillus sp., Mmethylobacterium sp., Arthrobacter sp. fueron encontrados. Priestia sp. y Pseudomonassp. Se observaron como géneros comunes de endófitos de hojas en roseta de A. halleri de ambos montones de desechos. Pseudomonassp. se encontró en las hojas del tallo de A. halleri, Bacillus sp. y Serratia sp. en las raíces, mientras que Stenotrophomonas sp., Pseudomonas sp. y Lelliottia sp. en su rizosfera (Fig. 4).

Taxones bacterianos compartidos y específicos identificados como endófitos de hoja de roseta (A), hoja de tallo (B) y raíz (C) y rizosfera (D) habitantes de A. halleri originarios de Zn-Pb-Cd Bolesław (BOL) y Bukowno (BUK) montones de desechos.

Las pruebas in vitro de posibles rasgos promotores del crecimiento de las plantas revelaron diferencias entre las cepas bacterianas que habitan en los tejidos y la rizosfera de A arenosa (Fig. 5) y A. halleri (Fig. 6) dependiendo de la especie de planta huésped, el tipo de tejido y el origen de las plantas (Tabla S1). Entre los endófitos de A. arenosa provenientes de montones de desechos, las auxinas, sideróforos y acetoína podrían ser producidas por un porcentaje significativamente mayor de cepas aisladas de hojas de roseta y tallo que de raíces; Los ácidos orgánicos fueron producidos por un número significativamente mayor de endófitos de hojas en roseta que de endófitos de hojas de tallo y raíces. La solubilización de fosfato fue realizada por todos los endófitos aislados de las hojas del tallo, mientras que un porcentaje significativamente mayor de endófitos de hojas y raíces en roseta que los endófitos de las hojas del tallo pudieron realizar la fijación de nitrógeno atmosférico (Fig. 5A). El 100% de las bacterias de la rizosfera de A. arenosa de origen de vertedero mostraron capacidad para sintetizar auxinas, sideróforos, ACC y solubilizar fosfatos, el 92% produjo ácidos orgánicos, el 83% de las cepas sintetizó acetoína y el 64% pudo fijar la atmósfera. nitrógeno (Fig. 5A). En A. arenosa procedente de la zona de referencia, un número significativamente mayor (100%) de cepas endofíticas de hojas y raíces en roseta y también de la rizosfera pudieron sintetizar auxinas y sideróforos en comparación con las cepas de las hojas del tallo (60%) (Fig. 5B). ). Alrededor del 60% de los endófitos de las hojas en roseta y del tallo, así como de las raíces de A. arenosa de la zona de referencia de Bolestraszyce, sintetizaron ácidos orgánicos, pero las bacterias de la rizosfera no los produjeron. Las bacterias asociadas a A. arenosa de origen del área de referencia mostraron eficiencia en la producción de ACC desaminasa, solubilización de fosfato y fijación de nitrógeno atmosférico; todas las cepas aisladas de raíces, hojas en roseta y rizosfera fueron efectivas en la desaminación de ACC; El 100% de los endófitos de las hojas del tallo y habitantes de la rizosfera pudieron solubilizar el fosfato; El 80% de los endófitos de las hojas del tallo podrían fijar nitrógeno atmosférico (Fig. 5B). No se observaron diferencias significativas en la tolerancia a Cd, Zn, Cu y Pb de las bacterias asociadas con A. arenosa originarias del área del vertedero, pero se encontraron tolerancias significativamente menores a Zn y Cd en cepas de la rizosfera aisladas de A. arenosa que crecen en el área de referencia (Fig. 5, Tabla S1).

Estudios in vitro que prueban las propiedades de crecimiento de las plantas: ácido indol-3-acético (IAA), sideróforos (Sid), ácidos orgánicos (OA) y producción de aceción (Acet), actividad de 1-aminociclopropano-1-carboxilato (ACC)-desaminasa, solubilización de fosfato (P), fijación de nitrógeno atmosférico (N2), así como tolerancia al cadmio (Cd), zinc (Zn), cobre (Cu) y plomo (Pb) de bacterias endófitas aisladas de raíces (R), hojas en roseta (RL). ), hojas del tallo (SL) y rizosfera (RS) de A. arenosa creciendo en montones de desechos de Zn-Pb-Cd (A) y el área de referencia (B).

Estudios in vitro que prueban las propiedades de crecimiento de las plantas: ácido indol-3-acético (IAA), sideróforos (Sid), ácidos orgánicos (OA) y producción de aceción (Acet), actividad de 1-aminociclopropano-1-carboxilato (ACC)-desaminasa, solubilización de fosfato (P), fijación de nitrógeno atmosférico (N2), así como tolerancia al cadmio (Cd), zinc (Zn), cobre (Cu) y plomo (Pb) de bacterias endófitas aisladas de raíces (R), hojas en roseta (RL). ), hojas del tallo (SL) y rizosfera (RS) de A. halleri que crecen en montones de desechos de Zn-Pb-Cd.

Todos los endófitos aislados de las hojas del tallo y la rizosfera de A. halleri podrían producir ácido indol-3-acético; los sideróforos fueron producidos por todas las raíces, hojas de roseta y bacterias de la rizosfera estudiadas; La ACC desaminasa fue producida por todos los endófitos de raíz aislados y bacterias de la rizosfera; Los ácidos orgánicos fueron sintetizados por el 46% de los endófitos de las hojas del tallo y no fueron producidos por todas las bacterias de la rizosfera; la acetoína fue producida por el 90% de los endófitos de la raíz; la mayor frecuencia de solubilización de fósforo se encontró para los endófitos de las raíces y las hojas del tallo y las bacterias de la rizosfera; el mayor porcentaje de fijación de nitrógeno atmosférico (45%) se encontró para los endófitos de las raíces (Fig. 6).

Un porcentaje significativamente mayor de endófitos de las hojas de la roseta de A. arenosa sintetizó AIA, ácidos orgánicos, acetoína y nitrógeno atmosférico fijado en comparación con los de la roseta de A. halleri. Significativamente más endófitos de las hojas del tallo de A. halleri produjeron auxinas en comparación con A. arenosa (Figs. 5 y 6). Todos los endófitos y habitantes de la rizosfera de A. halleri fueron tolerantes al Pb y al Cu. Un mayor porcentaje de endófitos de A. halleri fueron tolerantes al Zn en comparación con los habitantes de la rizosfera; más endófitos de hojas en roseta fueron tolerantes al Cd en comparación con las cepas aisladas de otros tejidos (Fig. 6).

Los resultados de los estudios in vitro revelaron diferencias en las características de promoción del crecimiento de las plantas entre los endófitos bacterianos de los hiperacumuladores procedentes del vertedero y del área de referencia. Significativamente más endófitos de raíces, tallos, hojas en roseta y rizosfera del área de referencia podrían fijar nitrógeno atmosférico en comparación con los que se originan en montones de desechos. Significativamente más endófitos de las hojas del tallo del origen del montón de desechos podrían producir auxinas, sideróforos y acetoína que los endófitos de las hojas del tallo de las plantas de los pastizales de referencia; más endófitos de hojas en roseta procedentes de montones de desechos podrían solubilizar el fosfato en comparación con los procedentes de la zona de referencia (Fig. 7). Las comunidades bacterianas asociadas con A. arenosa y A. halleri que crecen en los montones de desechos de Bolesław y Bukowno y el área de referencia no mostraron diferencias significativas con respecto a la producción de IAA, la actividad de ACCD y SI (Tabla S2).

Comparación de las propiedades de crecimiento de las plantas estudiadas in vitro: ácido indol-3-acético (IAA), sideróforos (Sid), ácidos orgánicos (OA) y producción de aceción (Acet), actividad de 1-aminociclopropano-1-carboxilato (ACC)-desaminasa , solubilización de fosfato (P), fijación de nitrógeno atmosférico (N2), así como tolerancia al cadmio (Cd), zinc (Zn), cobre (Cu) y plomo (Pb) de bacterias aisladas de raíces (R), hojas en roseta (RL). ), hojas del tallo (SL) y rizosfera (RS) de plantas hiperacumuladoras A. arenosa y A. halleri originarias de escombreras de Zn-Pb-Cd (WH) y área de referencia (R).

Entre las cepas bacterianas del montón de desechos, que fueron tolerantes al Zn, Pb y Cd y mostraron positivo para todos los rasgos de promoción del crecimiento de las plantas que fueron probados in vitro, nueve cepas endófitas, seis de origen A. arenosa y tres de A. halleri, podría tener un potencial significativo para su uso en biorremediación (Tabla S1). Los endófitos más prometedores de A. arenosa de la zona del vertedero de Bolesław fueron: Priestia sp. cepa EW1_D06 aislada de hojas en roseta, Bacillus sp. cepa EW1_B04, Pseudomonas sp. cepa EW1_E01 y Stenotrophomonas sp. cepa EW3_G06 que habitaba en las hojas del tallo. Del vertedero de Bukowno fueron: Priestia sp. cepa EW1_H08 aislada de hojas de roseta y de Pseudomonas sp. cepa 1.2 de origen rizosférico. De los endófitos de A. halleri los más prometedores fueron: Bacillus sp. cepa EW2_B02 aislada de hojas en roseta (origen Bolesław), Bacillus sp. cepa EW2_H12 aislada de hojas de tallo (origen Bolesław) y Priestia sp. cepa EW1_C08 aislada de raíces (origen Bukowno).

El análisis de elementos traza reveló concentraciones significativamente más altas de Zn, Pb y Cd en el suelo de la rizosfera, así como en las hojas y raíces de las rosetas y tallos de A. arenosa que crecen en los montones de desechos de Bolesław y Bukowno, en comparación con las del área de referencia de Bolestraszyce (Tabla 2B). . Las concentraciones de zinc en hojas y raíces de A. arenosa y A. halleri fueron significativamente más altas que las de Pb y Cd. En las hojas de las plantas de origen Bolesław las concentraciones de Zn eran mayores que en las raíces. Las concentraciones de Pb en raíces de A. arenosa y A. halleri fueron significativamente mayores que en las hojas (Cuadro 2). Los límites de detección de metales (LOD), así como los límites de cuantificación de metales (LOQ), se detectaron de la siguiente manera: LODZn = 0,040 y LOQZn = 0,13 μg × L−1, LODPb = 0,0031 y LOQPb = 0,0102 μg × L−1, LODCd = 0,0017 y LOQCd = 0,0056 μg × L−1.

Nuestro estudio de 144 endófitos bacterianos cultivables aislados de raíces, rosetas y hojas de tallo, así como de la rizosfera de los hiperacumuladores de Zn A. halleri y A. arenosa que crecen en montones de desechos de calamina en Bolesław y Bukowno y en la zona de referencia no contaminada de Bolestraszyce, reveló diferentes porcentajes. de diversidad taxonómica intracomunitaria de bacterias, alta tolerancia a Zn, Pb, Cd y Cu, así como un potencial destacado para influir beneficiosamente en la aptitud y el crecimiento de las plantas hospedantes (Figs. 1, 2, 5, 6 y Tabla S1). ). Casi todas las comunidades bacterianas de la rizosfera de A. arenosa y A. halleri, excepto las bacterias de la rizosfera de A. arenosa de origen en montones de desechos de Bukowno, mostraron una diversidad de cepas máxima del 100%. El nivel más alto del índice de diversidad de Shannon (H' = 2,01) se encontró para la comunidad de endófitos de hojas en roseta de A. halleri originarias del vertedero de Bukowno, mientras que el nivel más bajo (H' = 0) se observó para la hoja del tallo de A. arenosa. endófitos del origen del área de referencia (Tabla 1).

Las bacterias pueden desarrollar diferentes mecanismos de tolerancia para hacer frente a la toxicidad de los metales, por ejemplo, mediante modificaciones de las barreras celulares, salida de metales fuera de la célula, conversión enzimática de metales, secuestro extracelular e intracelular29,31,32,53. Las bacterias pueden estimular positivamente el crecimiento de las plantas aumentando la disponibilidad de nutrientes esenciales, la producción y regulación de compuestos que regulan el crecimiento de las plantas o protegiéndolas contra enfermedades33,34,35. Entre las bacterias encontradas en el presente estudio, varias han sido mencionadas por poseer potencial de biorremediación, es decir, Arthrobacter sp., Bacillus sp., Brevundimonas sp., Enterobacter sp., Frigoribacterium sp., Lelliottia sp., Micrococcus sp., Methylobacterium sp. ., Neobacillus sp., Paenibacillus sp., Pantoea sp., Phytobacter sp., Plantibacter sp., Pseudomonas sp., Rhodococcus sp., Serratia sp., Sphingomonas sp., Stenotrophomonas sp., Variovorax sp., Xanthomonas sp.54 ,55,56,57,58,59. Las adaptaciones de las bacterias a la toxicidad de los metales están determinadas genéticamente en genes cromosómicos y/o genes localizados en plásmidos60,61. En general, la genética de los mecanismos de tolerancia a los metales en las bacterias está bastante bien estudiada. Por ejemplo, varias especies del género Bacillus comprenden cepas que son eficaces en la eliminación de Zn (p. ej., B. subtilis, B. licheniformis, B. cereus, B. jeotgali, B. firmus), Cd (p. ej., B. subtils, B. . licheniformis, B. safensis, B. megaterium, B. catenulatus) o Pb (p. ej., B. cereus)54,62. Resistencia al cadmio de Bacillus sp. está determinada por el operón cad (3,5 kpb) localizado en el plásmido pI258, compuesto por los genes cadA y cadC. El gen cadA codifica una proteína de 727 aminoácidos que funciona como ATP-asa de eflujo de Cd, mientras que cadC codifica una proteína de 122 aminoácidos, que actúa como regulador del operón cad63. Por el contrario, los iones Pb2+ en Bacillus spp. las células están inmovilizadas por grupos fosfato, carboxilo, carbonilo, sulfhidrilo e hidroxilo que dan a las paredes celulares una carga negativa, así como en polipéptidos, polisacáridos y proteínas a través de las fuerzas de van der Waal y enlaces covalentes e iónicos. La resistencia al plomo en Bacillus sp. está determinado por un operón del plásmido pbr54,61.

Las bacterias tolerantes a los metales que pueden inmovilizar iones metálicos pueden tener efectos beneficiosos indirectos sobre el crecimiento de sus plantas hospedantes33,64,65. Los estudios in vitro sobre los rasgos de promoción del crecimiento de las plantas de A. halleri y A. arenosa endófitos y habitantes de la rizosfera mostraron que los rasgos bacterianos difieren entre los tejidos vegetales, las especies de plantas y su origen (Figs. 5, 6, 7 y Tabla S1). Un porcentaje significativamente mayor de endófitos de la raíz de A. arenosa originados en el área del montón de desechos podría solubilizar fosfato en comparación con los que se originan en el área de referencia. De manera similar, porcentajes más altos de endófitos de las hojas basales de las plantas de los montones de desechos producían acetoína y fosfato solubilizante en comparación con los del pastizal de referencia. Además, porcentajes más altos de endófitos de las hojas del tallo procedentes de montones de desechos podrían sintetizar auxinas, sideróforos y acetoína en comparación con los endófitos de A. arenosa que crecen en el pastizal de referencia (Fig. 5). Los rasgos metabólicos también fueron diferentes entre las especies de plantas hospedantes. Mayores porcentajes de endófitos de raíz de A. halleri podrían producir sideróforos, ACC-desaminasa y acetoína que los endófitos de raíz de A. arenosa de origen de desechos. De manera similar, un mayor porcentaje de endófitos de las hojas basales de A. halleri podrían solubilizar fosfatos, así como más endófitos de las hojas del tallo de A. halleri podrían producir auxinas y ACC-desaminasa en comparación con los endófitos de A. arenosa de los montones de desechos (Fig. 5 y 6). La 1-aminociclopropano-1-carboxilato (ACC) desaminasa (ACCD) convierte el precursor inmediato del etileno en las células vegetales (ACC) en α-cetobutirato y amoníaco33,66,67, lo que resulta en niveles reducidos de producción de etileno. Los niveles elevados de etileno pueden afectar negativamente el crecimiento de las plantas, por ejemplo, inhibiendo el alargamiento de raíces y tallos, induciendo hipertrofia y acelerando la senescencia y la abscisión68. También se sabe que, en caso de estrés por metales, las bacterias solubilizantes de fosfato (PSB), por ejemplo Bacillus spp., Enterobacter spp., Micrococcus spp., Pseudomonas spp., Rhizobium spp.69, son de gran importancia para el crecimiento de las plantas, ya que mejorar la disponibilidad de fósforo, que es un componente esencial de varias macromoléculas, por ejemplo, ADN, ARN, ATP y fosfolípidos70,71,72. Stenotrophomonas spp. cepa RC5, Serratia spp. cepa RCJ6 y Enterobacter spp. Se demostró que la cepa RJAL6 que podía solubilizar el fosfato mediante la producción de ácidos orgánicos y fosfatasas ayuda al raigrás a superar la toxicidad del aluminio73, mientras que la cepa OS3 de Ensifer adhaerens con alta actividad de fosfatasa ácida y alcalina resultó ser un reductor de cromo74. En condiciones de estrés por metales, también las bacterias que sintetizan sideróforos, quelantes del hierro (FeIII) de bajo peso molecular (400-1500 Da)75, tienen efectos positivos sobre el crecimiento y la salud de las plantas. El hierro es esencial para mantener la estructura y función de los cloroplastos, la síntesis de ADN, la respiración celular y participa en muchas reacciones redox, entre otras como constituyente de muchos grupos protésicos de enzimas76. La presencia de metales induce la síntesis de sideróforos en las bacterias. Por ejemplo, bajo estrés de Cd (II) y Zn (II) la cepa ZGKD3 de Pseudomonas aeruginosa produjo pioverdina77, bajo estrés de Cd (II) Streptomyces spp. aislado de la rizosfera de Betula pendula y Alnus glutinosa produjo sideróforos de hidroxamato, catecolato y fenolato, particularmente ferrioxamina B78, mientras se exponía a concentraciones tóxicas de Pb (II) Bacillus spp. La cepa PZ-1 aislada de Brassica juncea sintetizó sideróforos de estructura hidroxamato79,80. Las bacterias asociadas con las plantas pueden sintetizar fitohormonas, por ejemplo, auxinas, y/o influir en el equilibrio hormonal de sus plantas hospedantes, por ejemplo, como ya se mencionó anteriormente, reduciendo la producción de etileno de las plantas mediante la actividad ACCD81. En condiciones de estrés metálico, la cepa MCR-8 de B. megaterium que sintetiza IAA mejoró la producción de biomasa de Vinca rosea y aumentó los niveles de fenoles, flavonoides y enzimas antioxidantes82, mientras que Leifsonia spp. y Bacillus spp. aumentó significativamente el crecimiento de Zea mays en comparación con suelos no contaminados83. La acetoína (3-hidroxi-2-butanona), uno de los compuestos orgánicos volátiles (COV), que son hidrocarburos de bajo peso molecular (< 300 Da) emitidos en fase gaseosa o secretados en líquidos84,85, provoca ISR (resistencia sistémica inducida). ) y contribuye a una mejora del crecimiento de las plantas86,87. Los COV de origen bacteriano influyen en la motilidad bacteriana, la resistencia a los antibióticos o la formación de biopelículas, además de influir en las plantas, por ejemplo, aumentan la biomasa, el rendimiento de frutos, la producción de semillas, la formación de raíces laterales y de pelos radiculares, la absorción de nutrientes y la actividad fotosintética87,88,89,90 . Está claro que existen algunas cepas de bacterias activas en la desaminasa ACC, la solubilización de fosfatos, así como en la producción de ácidos orgánicos, sideróforos, auxinas y COV en condiciones de estrés metálico, y son factores beneficiosos para las plantas de uso potencial en la restauración de suelos degradados.

En la presente investigación identificamos cepas con alta tolerancia a Zn, Pb, Cd que también dieron positivo para todos los parámetros potenciales de promoción del crecimiento vegetal in vitro. Por ello, los proponemos como candidatos potenciales para fines de biorremediación. Entre estas cepas de origen de vertederos, seis cepas asociadas con A. arenosa y tres endófitos de A. halleri cumplen con estos criterios. De A. arenosa procedente del vertedero de Bolesław se encuentran Priestia sp. cepa EW1_D06 (aislada de hojas en roseta), Bacillus sp. cepa EW1_B04, Pseudomonas sp. cepa EW1_E01 y Stenotrophomonas sp. cepa EW3_G06 (de las hojas del tallo), y del origen del vertedero de Bukowno son Priestia sp. cepa EW1_H08 (de hojas basales) así como Pseudomonas sp. cepa 1.2 (de la rizosfera). De A. halleri originario de Bolesław son Bacillus sp. cepa EW2_B02 (aislada de hojas en roseta) y Bacillus sp. cepa EW2_H12 (de hojas de tallo) y de Bukowno Priestia sp. cepa EW1_C08 (de raíces). Priestia sp. (anteriormente Bacillus sp.) demostró ser eficaz para ayudar a su planta huésped a eliminar Pb y Cd del suelo contaminado58,91,92 y está equipado con rasgos que promueven el crecimiento de las plantas93. Por ejemplo, se informó que la cepa R181 de P. megaterium es un estimulador eficaz del crecimiento del maíz y el trigo94 y también un inhibidor de enfermedades de las plantas debido a la síntesis de compuestos de tipo antibiótico, por ejemplo, lipopéptidos similares a surfactinas, liquenisinas, itrurinaA y fengicinas95,96. . Además, se sugirió que los microbios bioabsorbentes como Stenotrophomonas maltophilia y Pseudomonas viridiflava97 son útiles en la biorremediación de metales98,99. También se informó que S. maltophilia, que produce ACC desaminasa, ácido giberélico, ácido indol-3-acético y sideróforos, puede promover el crecimiento de la planta huésped100.

En conclusión, nuestros estudios revelaron que A. arenosa y A. halleri son hiperacumuladores de Zn, que almacenan altas concentraciones de metal en hojas y raíces. Las comunidades bacterianas endofíticas y rizosféricas asociadas con estos hiperacumuladores difieren en la composición taxonómica y también en los rasgos metabólicos dependiendo de la especie de planta y el origen de la planta huésped y el compartimento de la planta. Debido a su alta tolerancia al Zn, Pb y Cd y al hecho de que dieron positivo en todos los rasgos de promoción del crecimiento de las plantas evaluados in vitro, las cepas bacterianas originadas en los montones de desechos, es decir, Priestia sp., Stenotrophomonas sp., Pseudomonas sp. y Bacillus sp. se proponen como candidatos potenciales para fines de biorremediación.

En total, se aislaron 144 cepas bacterianas de tejidos vegetales (123 cepas), es decir, raíces, hojas en roseta (basales) y hojas de tallo, así como de la rizosfera (21 cepas) de A. halleri y A. arenosa de dos, aproximadamente Montones de residuos contaminados con Zn, Pb y Cd de 100 años de antigüedad en Bolesław (50° 17′ N 19° 29′ E) y Bukowno (50° 16′ N 19° 28′ E), situados en la región mineral de Olkusz (Silesia-Cracovia) Upland), y de un pastizal de referencia en Bolestraszyce (49° 48′ N 22° 50′ E, Przemyskie Foothills), en el sur de Polonia. Las plantas fueron seleccionadas al azar y extraídas con una pala esterilizada, almacenadas en bolsas de plástico esterilizadas que se guardaron y trasladaron al laboratorio en una nevera portátil con temperatura controlada (4–8 °C). La Dra. Ewa Oleńska identificó los individuos recolectados de A. halleri y A. arenosa y los especímenes comprobantes se depositaron en la colección de plantas de la Facultad de Biología de la Universidad de Bialystok (Polonia).

Se suspendieron aproximadamente 5 g de suelo en 30 ml de medio R2A líquido (en % p/v, hidrolizado ácido de caseína 0,05, extracto de levadura 0,05, proteasa peptona 0,05, dextrosa 0,05, almidón soluble 0,05, K2HPO4 0,03, MgSO4 × 7H2O 0,003, piruvato de sodio). 0,03, agar 1,5, pH 7,2)101 en tubos Falcon estériles y se incubaron en un agitador rotatorio (140 rpm) a 28 °C. Después de siete días, los tubos se centrifugaron a 2000 rpm durante 15 minutos y se sembraron en placas de Petri 100 µl de sobrenadante diluido en 10-8 con medio sólido R2A. Se transfirieron colonias bacterianas individuales de diferente morfología a placas con medio sólido R2A. Después de 7 días de incubación a 28 °C en un medio líquido R2A, se transfirieron a agua desionizada estéril que contenía glicerol (15 % p/v) y NaCl al 0,85 % p/v, y se almacenaron en un congelador a -45 °C.

Las hojas basales y del tallo, así como las raíces, se enjuagaron cuidadosamente con agua y luego se esterilizó la superficie con NaOCl al 0,1% (6-14% de cloro activo, Emplura®) durante 10 s. Posteriormente, los tejidos se transfirieron a etanol al 75% durante 30 s y se enjuagaron tres veces en agua MilliQ estéril durante 30 s. La eficacia de la esterilización se verificó colocando 100 µL del agua del último enjuague en un medio sólido 1/10 869 (en % p/v, CaCl2 × 2H2O 0,035, D-glucosa 0,1, NaCl 0,5, triptona 1,0, extracto de levadura 0,5, agar 1,4, pH 7,0), que es un medio apropiado para estudiar la diversidad de endófitos de plantas102. Las hojas y raíces de las plantas se homogeneizaron en una solución tampón de MgSO4 10 mM estéril utilizando TissueLyser LT (Qiagen); A partir de entonces, se sembraron 100 µl de extracto de planta diluidos en 10-4 en medio sólido 1/10 869. Después de 7 días de incubación a 30 °C, se sembraron colonias individuales que mostraron diferentes morfologías en medios sólidos separados 1/10 869. Las colonias puras se transfirieron a medio de glicerol líquido estéril y se almacenaron en un congelador a -45 °C.

El nivel de diversidad taxonómica intrapoblacional se estimó utilizando el índice de diversidad de cepas (ISD) que expresa la riqueza poblacional en cepas bacterianas y el índice de diversidad de Shannon (H'), que indica la variabilidad de las cepas bacterianas de la población. Los parámetros ISD y H' se calcularon según las ecuaciones descritas por Oleńska y Małek103.

Se aisló el ADN de cada una de las 144 cepas bacterianas utilizando el kit MagMAX™ Total DNA Multi-Sample Ultra de Applied Biosystems según las instrucciones del fabricante (ThermoFisher Scientific) después de la lisis de las células bacterianas como lo describen Oleńska et al.36. La amplificación del gen 16S rRNA se realizó utilizando el sistema de PCR FastStart™ HF (High Fidelity) (Sigma-Aldrich) en un volumen total de 25 µL que contiene: 2,55 µL 10 × concentrado con tampón reactivo FastStart HF de MgCl2 18 mM, 0,5 µL 10 mM Mezcla de dNTP (trifosfato de desoxinucleósido) de grado PCR, 0,5 µL 0,2 µM de cada cebador, 0,2 µL 5 U/µL de mezcla de enzimas de inicio rápido de alta fidelidad, 19,75 µL de agua libre de nucleasas y 1 µL de ADN como plantilla. La amplificación del ADNr 16S se realizó con los cebadores 27F 5'-AGAGTTTGATCMTGGCTCAG-3' y 1492R 5'-TACGGYTACCTTGTTACGACTT-3' (Macrogen, Países Bajos)104 utilizando las siguientes condiciones: desnaturalización inicial a 94 °C durante 5 min, 35 ciclos de desnaturalización a 94 °C durante 1 min, recocido a 52 °C durante 30 s, extensión a 72 °C durante 3 min, y una extensión final a 72 °C durante 10 min. Los amplicones se inspeccionaron en una electroforesis en gel de agarosa al 1% realizada en tampón TBE 1 × y se documentaron con el sistema Gel Doc (Invitrogen). Macrogen (Países Bajos) realizó la reacción de PCR de la secuencia de Sanger y la eliminación de los ddNTP marcados con fluorescencia no unidos al ADN. Las secuencias del gen 16S rRNA obtenidas en el presente estudio se inspeccionaron utilizando los programas Chromas 2.5 y BioEdit105. Se buscaron secuencias de alta calidad para encontrar el pariente más cercano en la base de datos NCBI (Centro Nacional de Información Biotecnológica) utilizando BLAST (Herramienta de búsqueda de alineación local básica).

Cada cepa bacteriana fue analizada in vitro para detectar rasgos que potencialmente pueden mejorar el crecimiento de las plantas al: (1) aumentar la disponibilidad de nutrientes, por ejemplo, solubilización de fosfato, síntesis de sideróforos y ácidos orgánicos y fijación de nitrógeno atmosférico; (2) síntesis de posibles reguladores del crecimiento de las plantas, es decir, ácido indol-3-acético y 1-aminociclopropano-1-carboxilato (ACC)-desaminasa (ACCD) y producción de acetoína. La mayoría de las pruebas fenotípicas in vitro se evaluaron cualitativamente y colorimétricamente. Se estimó un índice de solubilización de fosfato (SI) colocando bacterias en medio NBRIP selectivo; La producción de IAA y la actividad de ACCD se evaluaron cuantitativamente y espectrofotométricamente. La capacidad de sintetizar ácidos orgánicos se estudió según Cunnigham y Kuiack106, la producción de sideróforos se probó utilizando cromo-azurol S según Schwyn y Neilands107 utilizando un medio 284108. La producción bacteriana de acetoína se examinó según Romick y Fleming109. La capacidad bacteriana para solubilizar fosfato se probó según Pikovskaya110 con las modificaciones de Nautiyal111, y el índice de solubilización de fosfato (IS) se calculó utilizando una ecuación descrita por Pande et al.112. La capacidad de las bacterias para sintetizar AIA se investigó según los métodos descritos por Gordon y Weber113 y Patten y Glick114. La cuantificación del IAA sintetizado por bacterias se realizó según Penrose y Glick115 y la actividad ACCD bacteriana se estudió según Belimov et al.116 y se describió en detalle en Oleńska et al.36.

Se examinaron las concentraciones de Zn, Pb y Cd en cinco muestras de suelo de la rizosfera, así como en raíces y hojas basales y de tallos recolectadas de A. arenosa y A. halleri que crecían en los montones de desechos de Zn-Pb-Cd de Bolesław y Bukowno y en las zonas de referencia. Zona de Bolestraszyce. La mineralización de tejidos vegetales y muestras de suelo se realizó en un horno microondas Mars 6 (CEM Corporation, Matthews, NC, EE. UU.) según el procedimiento descrito por Oleńska et al.36. Los procedimientos de garantía de calidad que involucran el análisis de blancos de reactivos y materiales de referencia (suelo Montana II 2711a NIST® SRM® y hojas de tomate 1573a NIST® SRM®, Sigma-Aldrich) se realizaron en paralelo. Las concentraciones de metales se determinaron utilizando ICP-MS 2030, Shimadzu, Japón, equipado con una mini antorcha (cuarzo), un generador de energía de radiofrecuencia de 1,2 kW, bajo un flujo de gas argón. Las concentraciones de Zn, Pb y Cd se expresaron como μg × L-1, y los isótopos cuantificados se usaron de la siguiente manera: Zn66, Pb208 y Cd111.

Las concentraciones de metales y IAA, la actividad ACCD y los resultados del índice SI se presentaron como medias ± DE. Los valores se analizaron con análisis de varianza unidireccional (ANOVA) y las diferencias significativas entre medias se estimaron con la prueba de Duncan de rangos múltiples utilizando Statistica versión 13 (TIBCO). Las diferencias en los valores de H' e ISD entre poblaciones se determinaron mediante el uso de la prueba estadística no paramétrica U Mann-Whitney en el nivel de significancia p <0,05. El análisis filogenético de los taxones bacterianos basado en el gen 16S rRNA se realizó utilizando el software MEGA 7.0117. La construcción filogenética del árbol de unión de vecinos se basó en un análisis de 1000 conjuntos de datos remuestreados de acuerdo con el modelo de máxima verosimilitud compuesta.

La colección de Arabidopsis halleri y Arabidopsis arenosa, que es el material fuente de las bacterias analizadas en el presente estudio, no necesita obtener ningún permiso o licencia en Polonia. Ambas especies no están bajo protección de especies y no fueron muestreadas en áreas protegidas.

Confirmo que la investigación experimental y los estudios de campo presentados en el manuscrito real, incluida la recolección de material vegetal y todos los métodos utilizados, se llevaron a cabo de acuerdo con las directrices y la legislación institucional, nacional e internacional.

Los conjuntos de datos analizados durante el estudio actual están disponibles en el material complementario de este manuscrito. Las secuencias del gen 16S rRNA se depositaron en la base de datos NCBI GenBank con los números de acceso OQ151829-OQ151972.

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Descargar referencias

Los autores desean expresar su agradecimiento a Carine Put, Ann Wijgaerts, Edyta Żuk-Kempa por la asistencia de laboratorio y a Krzysztof Oleński por su apoyo en la recopilación del material utilizado en el presente estudio. La investigación fue financiada por una subvención del Fondo Especial de Investigación BOF de la Universidad de Hasselt a EO y el proyecto UHasselt Methusalem 08M03VGRJ a JV El apoyo también fue proporcionado por el rescate del Ministerio de Educación y Ciencia de la República de Polonia para la Universidad de Bialystok (EO). El cargo por procesamiento de artículos fue financiado por la Universidad de Hasselt.

Facultad de Biología, Universidad de Bialystok, 1J Ciołkowski, 15-245, Bialystok, Polonia

Ewa Oleńska, Izabela Swiecicka, Olgierd Aleksandrowicz, Tadeusz Włostowski y Weronika Zawadzka

Facultad de Biología y Biotecnología, Instituto de Ciencias Biológicas, Universidad Maria Curie-Skłodowska, 19 Akademicka, 20-033, Lublin, Polonia

Wanda Małek, Małgorzata Wójcik y Jaco Vangronsveld

SHIM-POL AM Borzymowski, 5 Lubomirski, 05-080, Izabelin, Polonia

Sebastián Szopa

Laboratorio de Microbiología Aplicada, Universidad de Bialystok, 1J Ciołkowski, 15-245, Bialystok, Polonia

Izabela Świecka

Facultad de Biología Ambiental, Centro de Ciencias Ambientales, Universidad Hasselt, Agoralaan Building D, 3590, Diepenbeek, Bélgica

Wouter MA Sillen, Jaco Vangronsveld, Iva Cholakova, Tori Langill y Sofie Thijs

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Conceptualización: EO, JV, ST; Metodología: ST, S.Sz., TW; Análisis e investigación formal: EO, ST, S.Sz., OA, WS, WZ; Redacción: preparación del borrador original: EO; Redacción: revisión y edición: WM, MW, IS, TL, I.Ch., JV; Adquisición de financiación: EO, JV; Recursos: OE; Supervisión: JV, WM; Software: ST; Validación: WM, JV; Curación de datos: ST, EO; Visualización EO, ST, WS, MW

Correspondencia a Ewa Oleńska.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Springer Nature se mantiene neutral con respecto a reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

Acceso Abierto Este artículo está bajo una Licencia Internacional Creative Commons Attribution 4.0, que permite el uso, compartir, adaptación, distribución y reproducción en cualquier medio o formato, siempre y cuando se dé el crédito apropiado a los autores originales y a la fuente. proporcione un enlace a la licencia Creative Commons e indique si se realizaron cambios. Las imágenes u otro material de terceros en este artículo están incluidos en la licencia Creative Commons del artículo, a menos que se indique lo contrario en una línea de crédito al material. Si el material no está incluido en la licencia Creative Commons del artículo y su uso previsto no está permitido por la normativa legal o excede el uso permitido, deberá obtener permiso directamente del titular de los derechos de autor. Para ver una copia de esta licencia, visite http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Reimpresiones y permisos

Oleńska, E., Małek, W., Wójcik, M. et al. Bacterias asociadas con hiperacumuladores de Zn Arabidopsis halleri y Arabidopsis arenosa de montones de desechos de Zn-Pb-Cd en Polonia como herramientas prometedoras para la biorremediación. Informe científico 13, 12606 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-39852-6

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Recibido: 08 de marzo de 2023

Aceptado: 01 de agosto de 2023

Publicado: 03 de agosto de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-39852-6

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